תורת המדינה של אפלטון, ובכלל זה תורת האידיאות המטאפיזית שלו, ספגו במהלך הדורות לא מעט ביקורת מכיוונים שונים. אחת הביקורות הנוקבות ביותר על אפלטון באו מכיוונו של פילוסוף המדע הפוזיטיביסטי קרל פופר. כמו אפלטון, גם פופר התנגד לתפיסות הרלטיביזם המוסרי אך סבר כי אפלטון שגה בכך שחשב שהדרך להתנגד לרלטיביזם הוא על ידי הגעה לאמיתות מוחלטות וודאיות. תחת תורת האידיאות של אפלטון ותרגומה לכדי תורת המדינה שלו ב-"פוליטיאה" מציע פופר לחזור לספקנות של סוקראטס.
בנאום לפני מותו אמר סוקראטס כי נודע לי מפי האוראקל מדלפי כי הוא החכם באדם משום שהוא היחידי שיודע שאין הוא יודע הכל. חשיבה כזו מתאימה מאוד לשיטה המדעית של פופר בה כל דבר מתקבל כנכון כל עוד לא הוכח שהוא אינו נכון ובתנאי שעמד למבחן רציני. גם סוקראטס ידע שהוא תמיד יכול לטעות.
פופר מניח כי קיימות אמיתות אובייקטיביות בעולם ומבחין בין ספקנות ורלטיביזם. הוא טוען כי אמיתות אלו אינן תלויות באדם וכי לאדם אין למעשה גישה ישירה אליהן אלא רק עקיפה דרך תצפית אמפירית והסקה אינדוקטיבית. איננו יכולים להיות שמשהו הוא נכון במ-100%, אך אנחנו כן יכולים להיות בטוחים שמשהו הוא לא נכון אם נמצא ראייה אחת נגדו, ועל עקרון זה מבסס פופר את השיטה שלו ואת הביקורת שלו על אפלטון.
פופר מציע לחרוג מהמסורת של אפלטון העוסק בשאלות שלא ניתן לענות עליהן, כמו מי ראוי לשלוט. מאחר ולעולם לא נוכל לדעת מיהו המתאים ביותר לשלטון, מה שחשוב הוא לבנות את מוסדות השלטון כך שניתן יהיה להחליף את מי שמתברר כי הוא אינו מתאים.
פופר, כך ניתן להבין, הוא דמוקרט קיצוני ודוגל בשלל מאפיינים דמוקרטיים כמו שלטון החוק, הכרעת הרוב וחופש הדעה, מה שהוא מכנה "החברה הפתוחה" (שם ספרו הוא "החברה הפתוחה ואויביה").
האידיאה של קרל פופר מנוגדת בתכלית למדינה של אפלטון שאותה מכנה פופר "החברה הסגורה" בה אי אפשר להחליף את השליט וכל "האמת" שמורה עם הריבון. פופר אף סבור כי ההיררכיה החברתית שמציע פופר היא גזענית. פופר טוען כי המודל שעמד לנגד עיניו של אפלטון בעת כתיבת ה-"פוליטיאה" הוא ספרטה הנוקשה והשמרנית, וכי המוטיבציה שלו הייתה תקופה של אי יציבות פוליטית באתונה.
